S-37 không có kích thước tương tự như các loại máy bay chiến đấu lớn của Sukhoi trước đó như Su-35. Để giảm các chi phí phát triển, S-37 mượn phần thân trước, cánh dọc, và bộ bánh đáp từ loại Su-27. Tuy nhiên, máy bay được tích hợp các đặc tính giảm khả năng bị phát hiện bởi ra-đa (gồm cả các vật liệu hấp thụ ra-đa), một khoang vũ khí trong, và khoảng không gian cần thiết cho một hệ thống ra-đa hiện đại. Dù về khái niệm tổng thế nó giống với loại máy bay nghiên cứu X-29 của Mỹ hồi thập niên 1980, S-37 có kích cỡ lớn gấp khoảng hai lần và giống với một loại máy bay chiến đấu thực sự hơn bản thiết kế của Hoa Kỳ.

Để giải quyết vấn đề phân bố lực không đều trên cánh, S-37 sử dụng các vật liệu composite đã được xử lý kỹ để chống lại hiện tượng xoắn trong khi vẫn cho phép cánh có được những tính năng khí động học ưu việt. Vì sải cánh khá lớn của nó, S-37 có lẽ sẽ được trang bị cánh gấp, nhằm tương thích với kích cỡ những nhà chứa máy bay Nga. Giống như mẫu trước của nó, S-37 Berkut sử dụng thiết kế ba tầng cánh, với cánh mũi phía trước và cánh đuôi phía sau. Khá ngạc nhiên, S-37 có hai khoang đuôi với kích thước không bằng nhau bên trên các cửa thoát khí. Khoang ngắn, ở phía trái, là nơi đặt ra-đa sau, trong khi khoang dài là nơi đặt phanh dù.

Bất kỳ loại S-37 được sản xuất nào cũng đều có khả năng mang hầu hết các loại tên lửa đang được sử dụng trong Không quân Nga và Ấn Độ, gồm cả AA-12 Adder, AA-11 Archer, và AA-10 Alamo. Dường như nó không thể mang loại tên lửa tầm dài Novator KS-172 AAM-L, được phát triển để trang bị trên loạt Su-27, MiG-31, và MiG 1.44.